Com um design vagamente inspirado no Atari 2600 original – sem um slot de cartucho – o VCS era um mini PC baseado em Linux e equipado com AMD que podia emular uma grande coleção de jogos clássicos do Atari pré-carregados, mas sua funcionalidade poderia ser expandida por meio de uma loja de software online que incluía acesso a plataformas de streaming e, nos últimos anos, plataformas de streaming de jogos como Xbox Cloud Gaming e Nvidia GeForce Now.
Os proprietários do Atari VCS ainda poderão baixar e adicionar software às suas bibliotecas por meio da loja online oficial da Atari até 31 de janeiro de 2027. Depois disso, a loja será oficialmente encerrada, mas os aplicativos e jogos baixados anteriormente ainda poderão ser usados. A Atari diz que após o fechamento da loja planeja “disponibilizar uma atualização de sistema operacional que permita migrar todas as funcionalidades para sua máquina local, removendo quaisquer dependências da infraestrutura da Atari para autenticação e software”. A empresa também planeja lançar um aplicativo Atari Home Brew que permitirá aos proprietários continuar adicionando novos jogos à biblioteca de seu console, compartilhada com a comunidade por desenvolvedores terceirizados que ainda desejam desenvolver e oferecer suporte ao VCS.